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Virulence ou infection ? C’est aussi une histoire de régulation

Virulence ou infection ? C’est aussi une histoire de régulation
Dans un article publié dans la revue Molecular Biology & Evolution, Delphine Capela (Equipe « Fonctions symbiotiques, génome et évolution des rhizobia » du LIPM, unité membre de TULIP) montre par évolution expérimentale que la reconfiguration d’une voie de régulation génétique spécifique à Ralstonia solanacearum régulant la virulence permet une interaction radicalement différente de celle pour laquelle elle avait été recrutée au départ.

L’article, intitulé « Recruitment of a Lineage-Specific Virulence Regulatory Pathway Promotes Intracellular Infection by a Plant Pathogen Experimentally Evolved into a Legume Symbiont » s’appuie sur les travaux menés par l’équipe de Catherine Masson depuis 2008.

Rejouer l’évolution des rhizobia en laboratoire

Les rhizobia sont des bactéries du sol capables d’établir une  symbiose  fixatrice d’azote avec des légumineuses. Au cours de l’évolution, les gènes essentiels à cette symbiose se seraient propagés à diverses bactéries, leur conférant différentes potentialités ou capacités symbiotiques en fonction de leur background génétique original. La conversion symbiotique ainsi initiée se serait achevée sous pression de sélection d’une légumineuse, la plante « sélectionnant » les individus les plus aptes et les plus bénéfiques. C’est pourquoi aujourd’hui les rhizobia appartiennent à une centaine d’espèces, quelquefois très éloignées.

Comment une bactérie très différente d’un rhizobium peut-elle devenir un  symbiote de légumineuse? C’est la question que se posent les chercheurs du LIPM. Pour y répondre, l’équipe tente de rejouer en laboratoire l’évolution des rhizobia. Les gènes symbiotiques essentiels d’un rhizobium ont été transférés à une bactérie pathogène de plante, Ralstonia solanacearum, et la bactérie chimère résultante a été inoculée à des milliers de plants de Mimosa jusqu’à obtenir trois nodules envahis . Les bactéries isolées de ces nodules avaient acquis la capacité à former des nodules et à les infecter, bien que pauvrement, grâce à une seule mutation dite adaptative. Elles ont donc été de nouveau inoculées à des Mimosa, puis ré-isolées des nodules et ces cycles ont été répétés de nombreuses fois, de sorte que des pressions de sélection naturelles s’exercent sur les bactéries et les façonnent, c’est à dire améliorent leurs capacités symbiotiques, en particulier l’infection. Cette amélioration s’est faite très rapidement, grâce à un phénomène inédit d’hypermutabilité transitoire (Remigi et al 2014 PLoS Biol)- que nous avions commenté dans un précédent Fait Marquant TULIP.

La régulation de la virulence interviendrait pour la symbiose

Dans l’article de Mai 2017, les chercheuses ont montré que la modification d’une nouvelle voie de régulation - venant d’être identifiée par une autre équipe du LIPM - permettait d’augmenter le nombre de cellules infectées, et donc d’améliorer l’infestation des nodules. A partir de l’analyse de clones beaucoup plus infectieux que leurs ancêtres, l’équipe a montré que :

  • La voie de régulation efpR de Ralstonia solanacearum impliquée dans la virulence a été modifiée pour améliorer la symbiose intracellulaire avec la légumineuse Mimosa pudica.
  • L'optimisation de la capacité d'infection intracellulaire a été obtenue grâce à des mutations affectant deux composantes de cette voie de régulation, le régulateur de transcription efpR et une région en amont des gènes RSc0965-0967 de fonctions inconnues.
  • Les mutations adaptatives ont entrainé la surexpression de trois gènes de fonction inconnue. Cette surexpression a conduit à d'importants changements métaboliques et transcriptomiques et, en parallèle, à une amélioration importante de l’infection des cellules des nodules.

Retenons de cet article qu’un réseau de régulation bactérien, à l’origine impliqué dans la pathogénicité/virulence, peut être reconfiguré sous pression de sélection naturelle pour promouvoir une autre forme d’interaction symbiotique. La réécriture de réseaux de régulation, sous l’influence de gènes nouvellement acquis, permet à la bactérie de modifier l’expression de diverses fonctions de façon coordonnée, et donc de s’adapter à une nouvelle niche écologique.