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Les gènes symbiotiques voyagent accompagnés d’accélérateurs d’évolution

Nodule
Comment une fonction aussi complexe que la capacité à fixer l’azote de l’air en symbiose avec une légumineuse a-t-elle pu se propager dans des genres bactériens autant éloignés les uns des autres ? Pour le savoir, des chercheurs du Laboratoire des Interactions Plante-Microorganismes (LIPM) de Toulouse grâce à un financement TULIP ont rejoué, en laboratoire, l’évolution de ces bactéries appelées rhizobia. Ils ont ainsi découvert, en collaboration avec l’Institut Pasteur Paris et le Genoscope d’Evry, un mécanisme qui facilite l’évolution des celles-ci : les gènes symbiotiques sont transférés en même temps que des gènes élevant le taux de mutation du génome d’accueil. L’explosion de diversité génétique qui en résulte confère un coup d’accélérateur à l’émergence de nouveaux rhizobia.
FM MAsson

Parce qu’il permet l’exploration de nouvelles niches écologiques comme la colonisation d’organismes supérieurs, le transfert horizontal (entre espèces) de gènes est un atout majeur de l’évolution et de la diversification des microbes. C’est le cas des rhizobia, un groupe de bactéries taxonomiquement variées capables d’établir une symbiose fixatrice d’azote avec des légumineuses. Cette symbiose très complexe nécessite une reconnaissance réciproque et des échanges de signaux et molécules tout au long des différentes étapes : invasion de la racine, formation de nouveaux organes racinaires (les nodules), infection massive des cellules du nodule, et fixation de l’azote au profit de la plante. Les rhizobia auraient évolué grâce au transfert de quelques gènes essentiels à ce procédé, des gènes de nodulation et de fixation d’azote, convertissant ainsi de « banales » bactéries du sol en symbiotes de légumineuses. Cependant, très souvent le transfert de gènes ne suffit pas à lui seul à transformer une bactérie en rhizobium. Ce qui suggère que l’acquisition des capacités symbiotiques nécessite un remodelage du génome de la bactérie réceptrice.

Pour comprendre les mécanismes moléculaires qui sous-tendent l’évolution des rhizobia, des chercheurs du LIPM ont rejoué l’évolution des rhizobia en laboratoire. Ils ont introduit le plasmide symbiotique de Cupriavidus taiwanensis, un symbiote de Mimosa, dans Ralstonia solanacearum, un agent pathogène de plantes, strictement extracellulaire et causant des ravages dans de nombreuses cultures. Ils ont progressivement fait évoluer cette bactérie chimère par des cycles répétés de culture au voisinage de la plante puis, directement dans la plante. D’une part la bactérie est devenue un symbiote du Mimosa, qui plus est de façon intracellulaire, propriété rare chez cette famille. D’autre part, l’évolution a été étonnamment rapide : la bactérie chimère a acquis cette capacité symbiotique en moins de 400 générations !

Les chercheurs ont donc découvert un mécanisme qui accélère l’évolution et transforme dans l’expérience, Ralstonia d’agent pathogène en symbiote de légumineuse : les gènes symbiotiques clés sont transférés en même temps que les gènes codant pour des « ADN polymérases », enzymes élevant le taux de mutation dans le génome d’accueil avant l’entrée des bactéries dans la plante. La conjonction de cette explosion de diversité et de la pression de sélection exercée par la légumineuse hôte favorise les symbiotes les plus performants et permet donc d’accélérer le processus d’évolution. Ce mécanisme pourrait fort bien avoir joué un rôle important dans la diversification des rhizobia comme en témoigne la présence de ces polymérases sur près de la moitié des plasmides symbiotiques. Ces travaux mettent en évidence le rôle de la mutagénèse induite par l’environnement dans l’acquisition de caractères complexes, tels que cette capacité à nouer des symbioses, et prédisent que le co-transfert de tels traits avec des déterminants de mutabilité améliore nettement le succès de ces transferts horizontaux.